Coolidge es conocida por sus personajes secundarios en películas de comedia y como artista invitada en programas de televisión. Es mejor conocida por su papel como "la mamá de Stifler", en las películas American Pie, aunque también es conocida como actriz de reparto en otras películas, incluida Another Cinderella Story donde es la madrastra de Hilary Duff Paulette, la manicura en Legalmente Rubia (2001), y su segunda parte Legalmente Rubia 2 secuela, y por ser la voz de la tía Fanny en la película animada Robots del año 2005. Se ha desempeñado en trozos de comedia en los falsos documentales de improvisación Best in Show, A Mighty Viento, For Your Consideration siendo dirigida por Christopher Guest. Ella también participó la película "Date Movie" del 2006 parodiando el papel de Barbra Streisanden el personaje de Meet the Fockers. En el 2007 se estrenó "Epic Movie", la primer película en la que desempeño un papel protagónico, la que fue realizada por la misma gente que realizó "Date Movie", en la misma, ella rrepresenta el personaje la "Perra Blanca" (la Bruja Blanca), de Gnarnia (Narnia), una sátira de la película Las crónicas de Narnia: el león, la bruja y el armario de Disney y Walden Media. Coolidge tenía un papel permanente en la serie de televisión de Joey de NBC como la agente de Joey, que aparece en 37 de los 46 episodios de la serie. Ella originalmente actuó en un episodio de Friends en su última temporada como Amanda, una mujer sin tacto y desinhibida de quien Phoebe y Mónica intentan desprenderse. Antes de su aparición en Friends, ella era actriz permanente de la serie She TV, una comedia de TV que tuvo una breve duración en la que también actuaban Nick Bakay, Elon Gold, Simbi Khali, y Linda Kash. Ella también ha trabjado en According to Jim, representando el papel de hermana de Jim, y en un episodio de Sex and the City, y en la serie Frasier como Frederica Frasier, la nueva terapeuta física de Martin Crane. Coolidge también apareció en la comedia infantil Slappy and the Stinkers y como la amiga de la esposa de Adam Sandlerllamada Janine, en la películe "Click". Coolidge hizo una de sus primeras apariciones en el episodio de la serie "Seinfeld" "La Masajista". Ella también tuvo un papel en "King of the Hill" como Miss Kremzer la maestra de belleza de Luanne. En el año 2006, fue invitada en un episodio de la serie "Top Chef". Más recientemente, Coolidge participó en la serie "Gracias a Dios que estas aquí" y "The Closer", para el canal TNT. En el 2008, ella fue invitada especial, en el personaje de una call girl en The Secret Life of the American Teenager.