James Denton, oriundo de Nashville, ha sido uno de los actores más ocupados de Hollywood desde que llegó a esa ciudad con la experiencia que ha catapultado a muchos actores al estrellato: un respetado currículum teatral en Chicago. Comenzó a afianzar su imponente imagen en la pantalla con actuaciones en filmes como Primary Colors, Face/Off y That Old Feeling, aunque muy pronto le vendrían papeles poco convencionales en series televisivas innovadoras. En 1997 obtuvo el rol del inquietante y sociópata Sr. Lyle en la exitosa serie The Pretender, a la que luego siguieron las películas televisivas Pretender 2001 y Pretender: The Island of the Haunted. La actuación es sin duda un trabajo serio para esta apuesta y atlética estrella. Sus estudios en Chicago con algunos de los mejores maestros de la ciudad lo guiaron hacia esa dirección. El primer papel de Denton en esa urbe fue el de Stanley Kowalski en A Streetcar Named Desire, y el último fue el del terrorista en la farsa francesa Lapin, Lapin. Fue miembro de la compañía en el Teatro Griffin y del Strawdog Theatre Ensemble, y siguió sumándose una serie de papeles y honores, incluyendo un protagónico en el estreno mundial de Flesh and Blood, una actuación en The Night Hank WilliamsDied, para la cual compuso su música, y la interpretación del predicador de Kentucky C.C. Showers en The Diviners, la cual le ganó una codiciada nominación como mejor actor al Joseph Jefferson. Por estas actuaciones, la revista Screen clasificó a Denton como uno de los actores más candentes de Chicago. En Los Ángeles participó en los estrenos de Asylum en el Teatro Court, de Locked Up Down Shorty en el Teatro Powerhouse, y de In Walked Monk en el Teatro Hudson. Aparte de actuar como protagonista de varias series de TV, ha aparecido como invitado en JAG, Slider, Dark Skies, Two Guys and a Girl, Ally McBeal y The West Wing.