Nació en Conyers en el estado de Georgia (Estados Unidos de América). A pesar de haber conservado su acento sureño, Hunter ha sabido desarrollar con éxito una carrera cinematográfica en Hollywood. Su padre trabajaba por igual como vendedor y como cultivador. Ella fue la menor de siete hermanos. Sus padres la animaron a ser actriz, y Hunter fue a Pittsburgh a estudiar interpretación en la universidad Carnegie Mellon. Se graduó en 1980 y se trasladó a Nueva York, donde tuvo un encuentro fortuito con un conocido escritor de teatro en un ascensor que había quedado bloqueado. Así fue como se la contrató para varias obras de ese escritor. En 1982, Hunter se fue a Los Angeles deseosa de trabajar en el cine. Su primer papel principal lo consiguió en 1987, en la película Raising Arizona. Previamente había intervenido en otras películas interpretando papeles de menor importancia. Ese mismo año actuó en Broadcast News, con William Hurt, y fue nominada al Oscar como mejor actriz principal. Seis años después ganó el Oscar como mejor actriz por su interpretación de una mujer inglesa muda que se casa con un hombre en Nueva Zelanda, en la película El piano. Siendo Hunter una excelente pianista, fue ella misma la que tocó el piano en la película. En ese mismo año fue nominada también como mejor actriz de reparto por su papel en la película The Firm (La tapadera), protagonizada por Tom Cruise Hunter elige cuidadosamente los guiones en el cine, y ha mantenido en todo momento un alto nivel en sus interpretaciones, lo que la ha convertido en una estrella muy popular y muy apreciada, tanto por el público, como por los críticos y los directores de cine. Además de sus películas, Hunter ha aparecido también en varios filmes para la televisión, en los que ha realizado igualmente interpretaciones sobresalientes. Por su trabajo en televisión ha ganado ya dos premios Emmy. Hunter se casó en 1995 con un director de fotografía. Después de varias separaciones temporales el matrimonio se divorció definitivamente en 2001.