Nació en Austin, Texas, estableciéndose posteriormente en Princeton Junction, Nueva Jersey. Hizo su debut en el cine a los catorce años en la película de ciencia ficción de 1985 Explorers. Desde entonces, Hawke se ha labrado una carrera no sólo en el cine, sino también en teatro, como escritor y director. Hawke comenzó a estudiar interpretación a través del prestigioso McCarter Theater de Princeton, consiguiendo finalmente su primer trabajo profesional en la producción teatral de Santa Juana. En la escuela secundaria intervino en una serie de producciones teatrales, en papeles como el de Romeoen Romeoy Julieta, y el de Tom en El zoo de cristal. Estudió teatro en Inglaterra con la British Theater Association, y en la Universidad Carnegie Mellon en Pittsburgh. Intervino en La gaviota en el National Actors Theater y en Sophistry de Jonathan Marc Sherman. En Chicago, Hawke actuó en la producción del Steppenwolf de la obra de Sam Shephard Buried Child, dirigida por Gary Sinise. Poco después de su interpretación en Exploradores consiguió su primer papel importante como Todd Anderson en la película de Touchstone Pictures galardonada con los Premios de la Academia, El club de los poetas muertos. A continuación intervino junto a Jack Lemmon y Ted Danson en Mi padre, y en la adaptación para el cine de la clásica novela de Jack London sobre Alaska Colmillo blanco, dirigida por Randal Kleiser. Entre las demás películas que siguieron figuran Rich In Love con Albert Finney, El país del agua con Jeremy Irons A Midnight Clear, y la película de la Disney Viven, basad en un hecho real. Hawke ha interpretado al oponente de Winona Ryderen Bocados de realidad y de Julie Delpy en Antes de amanecer, elogiada por la crítica. Su primera novela, The Hottest State, fue publicada por Little Brown en el otoño de 1996. El New York Times Book Review la describió como "una dulce historia de amor...[en la que]... el Sr. Hawke hace un buen trabajo ...[y]...evoca perfectamente la agitación de tener 21 años a mediados de los años 90 al sur de la calle 14". En 1997, Hawke intervino junto a Uma Thurmany Jude Lawen el thriller futurista de ciencia ficción Gattaca, escrito y dirigido por Andrew Niccol. Poco después, volvió a trabajar con Richard Linklater en The Newton Boys, en la que también intervenían Matthew Mcconaughey Skeet Ulrich, Vincent D'Onofrio y Dwight Yoakam. También en 1998, Hawke intervino en Grandes esperanzas (Great expectations), con Gwyneth Paltrowy Robert De Niro En 1999 intervino en la adaptación que realizó Scott Hicks de la novela best seller de David Guterson Mientras nieva sobre los cedros y en Joe The King de Frank Whaley. Hawke también ha trabajado detrás de la cámara. Dirigió a Josh Hamilton en el hermoso cortometraje Straight to One, la historia de una pareja, joven y enamorada, que vive en el Hotel Chelsea. El corto se ha exhibido en el circuito de los festivales. También dirigió el vídeo musical Stay para su vieja amiga y antigua vecina Lisa Loeb. Su segunda novela, Ash Wednesday, fue publicada por Knopf en 2002. Intervino en la versión totalmente neoyorquina que hizo Michael Almereyda del Hamlet de William Shakespeare, junto a Kyle MacLachlan, Sam Shepard, Bill Murrayy Diane Venora. También intervino en Tape y fue la voz de Jesse en la película de dibujos animados Waking Life. En 2001, Hawke hizo su debut como director de largometrajes con el drama Chelsea Walls. La película cuenta cinco historias que transcurren en un solo día en el Hotel Chelsea y cuenta con un reparto estelar en el que figuran Uma Thurman Kris Kristofferson, Rosario Dawson Natasha Richardson y Steve Zahn. A continuación Hawke interpretó al agente Jake Hoyt en el aclamado drama policíaco de Antoine Fuqua Training Day (Día de entrenamiento), por el que fue nominado para un premio SAG y un Premio de la Academia.