Este esmirriado actor es recordado como el frágil y tartamudo Billy Bibbit en “One Flew Over the Cuckoo’s Nest”, de Milos Forman (1975), y ha interpretado una gran variedad de personajes tanto atormentados como endemoniados. Dourif llegó a Nueva York después de abandonar la universidad a los 19 años, y se unió al Circle Repertory Company donde ganó notoriedad por primera vez como Stephen en “When You Comin’ Back Red Ryder?” en 1972. Aunque había aparecido en un pequeño papel en “W.W. and the Dixie Dancekings” (1974), Dourif tuvo su primer papel de efecto con “Cuckoo’s Nest”, por el cual fue nominado a un Oscar como mejor actor de reparto. Al final de los años ’70, luego de rechazar papeles en “The Deer Hunter” (1978) y “Hair” (1979), ya era conocido como un intérprete de personajes nerviosos, y hasta mentalmente inestables, como el chofer Tommy Ludlow en “The Eyes of Laura Mars” (1978), y el trastornado predicador Hazel Motes en “Wise Blood” (1979). Dourif comenzó los ’80 con un papel de reparto en la notoria “Heaven’s Gate” (1980) de Michael Cimino, pero tuvo mejor suerte trabajando nuevamente con Milos Forman como el personaje obsesivo (simplemente conocido como Younger Brother) en “Ragtime” (1981). El actor interpretó también papeles en dos películas de David Lynch, la sobreestimada “Dune” (1984) y la aclamada “Blue Velvet” (1985). Bajo la dirección de Tom Holland, Dourif interpretó a un desagradable vendedor de drogas en “Fatal Beauty” (1987), y se convirtió en un objeto de culto gracias a su interpretación del psicópata Charles Lee Ray, cuyo espíritu posee a un muñeco llamado Chucky, en “Child’s Play” (1988) de Holland. Para las inevitables secuelas (“Child’s Play 2”, 1990, “Child’s Play 3” 1991 y “Bride of Chucky” 1998), Dourif interpretó la chillona voz del demoníaco muñeco. También trabajó en “Mississippi Burning” (1988), como el abusivo detective Pell, y también en “The Exorcist III” (1990) de William Peter Blatty, como un paciente psiquiátrico. En buena parte de los ’90, Dourif estuvo encasillado en interpretaciones de lunáticos y psicópatas en las películas del género (por ejemplo “Critters 4”, 1992). En ocasiones interpretó papeles interesantes, como el ejecutivo de la televisión seducido por la realidad virtual en “Wild Palms” (ABC, 1993), su memorable actuación como un recluso condenado a muerte que dice tener poderes psíquicos, en un episodio de 1994 de “The X-Files” de la Fox, y su papel recurrente en 1996 en “Star Trek: Voyager” (UPN), como un miembro de la tripulación ayudando a defender la nave del ataque de los extraterrestres. Dourif comenzó el nuevo milenio interpretando un papel regular como un hombre de pueblo en “Ponderosa” (2001). Pero quizás su mayor oportunidad vino cuando aceptó el papel del espía Grima Wormtongue en la adaptación de Peter Jacksonde la trilogía de J.R.R Tolkien “The Lord of the Rings” (filmada entre 1999 y 2000), compuesta por “The Fellowship of the Rings” (2001), “The Two Towers” (2002) y “The Return of the King” (2003). Dourif apareció en la segunda película, dandole un toque personal a su personaje.