Posteriormente Corgan retornó a Chicago para vivir con su padre. Mientras se encontraba trabajando en una tienda de discos musicales, Corgan conoció a James Iha, con quién entabló una relación de amistad. Posteriormente conoció a D'Arcy Wretzky en un concierto de Dan Reed Network. Así, juntos y más una caja de ritmos, conformaron The Smashing Pumpkins, una de las bandas representativas de la música alternativa de los 90'. Cuando intentaron actuar en el local llamado Cabaret Metro, Joe Shanahan, el propietario, puso como condición la presencia de un baterista. Así, ingresó Jimmy Chamberlin, gracias al contacto de un amigo mutuo. Así, el show en el Cabaret Metro, el 10 de abril de 1988, fue el primero con alineación completa. Billy escribió un programa de música para la película Ransom y tocó con Matt Walker (uno de los bateristas invitados a la grabación de Adore), también hizo la música para la película Stigmata Corgan participó en el álbum solista de Tony Iommi, titulado Iommi, el cual fue lanzado por la discográfica Priority Records el 17 de octubre de 2000. Para la ocasión, Corgan escribió junto al guitarrista de Black Sabbath la canción "Black Oblivion", donde además cantó. Teniendo mucho éxito con The Smashing Pumpkins, se disolvió su banda después del disco Machina. The machines of God. Posteriormente, creo el grupo Zwan, con quien sólo grabó un disco destacando la canción Honestly. Durante una entrevista en WGN-9, el 15 de septiembre de 2003, Corgan anunció la separación de Zwan, además de confirmar sus intenciones de grabar un álbum como solista. El 17 de febrero de 2004, Corgan publicó un mensaje confesional en su weblog, en el cual reveló el hecho de que el guitarrista James Iha fue el que desintegró el grupo The Smashing Pumpkins, cuatro años antes. Finalmente el 3 de junio de 2004 publicó una disculpa a Iha. El 1 de octubre de 2004 salió a la venta su primera compilación de poemas, llamada Blinking with Fists, la cual llevó en la portada una ilustración creada por Yelena Yemchuk. El libro debutó en la lista de los más vendidos según The New York Times. Además fue el libro de poesía más vendido en Estados Unidos en su primera semana de publicación. Entre el 22 y el 29 de junio de 2004, Corgan grabó junto a Jimmy Chamberlin Complex la canción "Loki Cat", la cual formó parte del álbum Life Begins Again, lanzado el 25 de enero de 2005. Su primer álbum como solista, titulado TheFutureEmbrace, fue lanzado por medio de la discográfica Reprise Records el 21 de junio de 2005. Corgan formó un grupo compuesto por Linda Strawberry, Brian Liesegang y Matt Walker, para la gira promocional de su álbum. El 21 de junio de 2005, con motivo del lanzamiento oficial de TheFutureEmbrace, Billy Corgan publicó un anuncio de una página en el periódico Chicago Tribune, anunciando entre otras cosas, su intención de volver a reunir a The Smashing Pumpkins. "Desde hace un año", Corgan escribió, "estoy rondando un secreto, un secreto que he elegido guardar. Pero ahora quiero que sean los primeros en saber que tengo planes de renovar y resucitar a los Smashing Pumpkins. Quiero que vuelva mi banda, mis canciones y mis sueños." Esto fue confirmado el 20 de abril de 2006, cuando el grupo publicó un anuncio en el sitio web oficial que confirmaba la reunión y los planes de grabar un nuevo álbum en verano (en el hemisferio norte). Más tarde, el 28 de julio de 2006, fue publicado un mensaje en el sitio web oficial, diciendo que el grupo se encontraba en esos momentos en estudio, en preparación del primer álbum tras siete años de receso. En marzo del 2008, invita a Ray Toro a la reedición de su canción The CameraEye, aceptando este con un "lo considero un honor. Billy Corgan es tan buen músico como persona, asi que acepto gustosamente" A la fecha, Billy Corgan sólo ha publicado un álbum como solista. Además, como Corgan ha participado como guitarrista y cantante en The Smashing Pumpkins y Zwan (como líder de ambos grupos), además de otras apariciones como artista invitado en otros álbumes. Curiosidades Corgan es zurdo para escribir y la mayoría de otras tareas, sin embargo, toca la guitarra como un diestro. Esto se debe a que al momento de comprar su primer guitarra, le preguntó al vendedor de la tienda de música cuál era la guitarra más común para empezar, y por ello se llevó una para diestros, con la que aprendió a tocar y se familiarizó.